Alien: Covenant inizia con un flashback che ci porta agli eventi accaduti prima della spedizione Prometheus con Sir Peter Weyland, fondatore della Weyland Corporation e interpretato da Guy Pearce già nella precedente pellicola, che si rivolge ad un androide da lui appena attivato, il quale possiede il volto di Michael Fassbender. All’interno della stanza, completamente bianca e asettica che si staglia su un paesaggio islandese, Weyland comincia il suo gioco di potere chiedendo all’androide di scegliersi un nome. Quest’ultimo, guardando la statua del David di Michelangelo presente nella camera, decide di chiamarsi David e, su richiesta del suo creatore, inizia a suonare la ballata “Entrata degli dei nel Valhalla”, tratta dalla famosa opera L’oro del Reno di Richard Wagner.

Weyland pone in chiaro sin da subito la differenza di autorità tra i due, presentandosi come suo padre creatore. Dal canto suo, l’androide gli domanda chi abbia creato lui ma Weyland non è ancora in grado di fornirgli un responso, rimandando il quesito a un giorno lontano in cui egli riuscirà finalmente a rispondere a quello che è l’interrogativo più complesso e discusso dell’umanità. Questa prima scena si presenta subito come un momento chiave di Alien: Covenant, riallacciandosi immediatamente con il motivo portante del capitolo precedente, la ricerca dei nostri “creatori”, definiti altresì ingegneri, e proponendo un nuovo punto di vista sulla figura di David, considerato, nel corso del primo prequel, come parzialmente remissivo e fortemente legato al suo creatore. Ma è mai stato realmente così?

Successivamente, la storia di Alien: Covenant ci porta avanti nell’anno 2104, in cui l’astronave USCSS Covenant, in missione di colonizzazione, è in viaggio verso un nuovo pianeta con a bordo oltre 2.000 coloni in stato di ipersonno, 1140 embrioni congelati e 15 membri di equipaggio. Improvvisamente, un brillamento stellare, colpisce l’astronave causando ingenti danni all’astronave e la morte di 47 coloni, 16 embrioni, e quella del capitano Branson. L’androide che si trova a bordo, di nome Walter, interpretato anch’esso da Michael Fassbender, si ritroverà costretto a risvegliare i membri dell’equipaggio per decidere la nuova rotta di approdo. Il primo ufficiale Chris Oram assume così il comando della missione scegliendo come loro meta un vicino pianeta da cui provengono le note di una canzone terrestre.

Una volta atterrati, una parte dell’equipaggio si addentra nel pianeta per esplorarlo, trovando di fronte a loro un ambiente verdeggiante ricolmo di piante e vegetazione rigogliosa ma apparentemente privo di qualsiasi creatura animale. In questo paesaggio atipico, un membro della spedizione, Karine, moglie dell’ufficiale in comando Oram, decide di effettuare alcuni esami sul terreno per capire le differenze e le similitudini con il nostro pianeta.

La donna viene accompagnata da un membro della squadra di sicurezza di nome Leward che, nel suo passaggio, calpesta inavvertitamente alcuni piccoli baccelli causando la fuoriuscita di alcune inusuali spore che gli penetrano nell’orecchio senza che lui se ne accorga. Solamente dopo diverso tempo, l’uomo inizia a sentirsi male e Karine è costretta a portarlo all’infermeria della navicella di sbarco per iniziare i protocolli di quarantena. Ledward comincia a perdere sangue copiosamente e a tremare in maniera incontrollabile finché, all’improvviso, non gli fuoriesce dalla schiena il neomorfo.

Rinchiusa dentro la stanza per salvaguardare il resto dell’equipaggio, Karine viene poi uccisa dall’alieno, il quale riesce comunque a scappare e ad addentrarsi nella navetta. Nell’insensato tentativo di fermare la creatura, il pilota Faris, inizia a sparare contro l’essere, colpendo accidentalmente alcuni serbatoi infiammabili e provocando così un’esplosione che la uccide e distrugge completamente il velivolo.

Nel frattempo, il resto dell’equipaggio trova i relitti di un’astronave precipitata dove al suo interno proviene la canzone che li ha portati sul pianeta e una piastrina identificativa appartenuta alla dottoressa Shaw. All’improvviso, anche in questo secondo gruppo, un membro viene infettato dalle spore e muore quando dalla sua bocca fuoriesce in maniera raccapricciante un secondo neomorfo, che riesce a fuggire e a infilarsi tra la sterpaglia. Le due creature appena nate crescono rapidamente e tornano ad attaccare l’equipaggio, uccidendo diversi membri della squadra.

Dopo essere riuscito ad eliminare uno dei due alieni, il team viene infine salvato da una figura incappucciata che mette in fuga il secondo essere grazie a un razzo di segnalazione accecante. Non riuscendo a contattare l’astronave base, l’equipaggio si trova costretto a seguire il misterioso uomo verso una cittadina vicina ricoperta di cadaveri di nativi. Arrivati a un immenso tempio collocato nel centro della città, la figura si rivela essere David, l’unico sopravvissuto dell’astronave terrestre Prometheus.
L’androide rivela come lui e la dottoressa hanno trovato il pianeta dieci anni prima ma, durante la fase di atterraggio, il misterioso liquido nero altamente distruttivo, destinato a guerre battereologiche,  si era riversato accidentalmente sulla città aliena sottostante, sterminando tutti i suoi abitanti e la fauna del luogo e contaminando il pianeta con un virus estremamente pericoloso. Allo stesso tempo, la dottoressa Shaw è rimasta uccisa nello schianto dell’astronave, lasciandolo solo in un ambiente inospitale ma non totalmente invivibile per un androide. Il racconto sembra nascondere dei particolari riguardanti le vicende accadute e risulta in parte ambiguo ma, nonostante questo, l’equipaggio gli crede sulla parola, pur rimanendo circospetto nei suoi confronti.

Quando il gruppo si stabilisce all’interno dell’edificio, per ripararsi da una tempesta e dalla creatura ancora in vita, l’androide Walter decide, quindi, di trascorrere del tempo da solo con l'androide David, il quale gli fa notare, in una scena emblematica che pone in evidenza l’importanza del ruolo del doppio, l’incapacità da parte sua di creare qualcosa come, invece, riescono gli umani e di come egli sia in grado solamente di emulare una sinfonia preesistente, in quanto i modelli successivi sono stati volutamente costruit più simile alle macchine che alle persone.

In seguito, David lo porta nel giardino del tempio e, mentre sta recitando il sonetto Ozymandias, ci viene mostrato come sia stato lui stesso a riversare tutti i barili contenenti il liquido nero sulla città, così da sterminarli. Una rivelazione sconcertante ma che ben si adatta alla rinnovata corrente filosofica a cui l’androide si sta approcciando. Egli non è più al servizio dell’uomo ma vuole sostituirsi adesso nella scala gerarchica. Dopo un placido scambio di opinioni, David capisce che Walter non è un androide simile a lui e, rimasto deluso della totale mancanza di abilità nel provare delle emozioni in questo modello successore a lui ma arretrato per capacità, decide di disattivarlo.

Intanto, il neomorfo sopravvissuto riesce a entrare nel tempio e ricomincia a uccidere i malcapitati dell’equipaggio. David trova così la creatura mentre è intenta a cibarsi di un cadavere e, completamente affascinato, cerca di comunicare placidamente come se fosse un animale selvaggio in modo da creare un legame con essa. Proprio in quel momento, però, arriva Oram che uccide l’alieno davanti agli occhi sconvolti e infuriati dell’androide che, per ripicca, lo conduce a un laboratorio, dove gli mostra i suoi tentativi di creare una forma di vita superiore a lui e agli umani, partendo dal pericoloso liquido nero stermina forme di vita.
In seguito, David conduce Oram in una stanza isolata del tempio dove l’androide ha custodito le uova che la creatura ha generato nel tempo. Da una di esse emerge un facehugger che attacca il capitano e lo uccide, facendo fuoriuscire dal suo corpo un nuovo alieno. Contemporaneamente, altri membri dell’astronave vengono massacrati e gli unici superstiti scoprono finalmente la verità su ciò che è successo realmente sul pianeta.

È così che in Alien: Covenant ci viene rivelata la profonda trasformazione del personaggio di David, da mero strumento nelle mani di una persona a padrone cosciente del suo destino e di chi lo circonda. L’androide David è andato incontro a una vera e propria rinascita e risveglio intellettuale. Non essendo più sotto il controllo imperante del suo creatore, David ha riscoperto se stesso e ha ideato un piano per dimostrarsi migliore di colui che lo aveva generato. All’androide mancava solamente un’abilità per potersi definire superiore agli esseri umani: la capacità di creare qualcosa da zero e, nel caso specifico, una vita. Non importa se questa vita risulta sterminatrice di ogni forma vivente. L'importante per David è l'aver sentito la necessità di sentirsi Dio, senza alcun rimorso di coscienza per le vite umane uccise: David, in fin dei conti è pur sempre una macchina.